ロールス・ロイスによる電撃的な買収以後、創業以来ベントレーの故郷となってきたクリクルウッド工場からベントレー車が生み出されることは二度となかった。クリクルウッド工場は早々に売却され、以後ベントレー車の生産はすべてダービーのロールス・ロイス工場にて行われることになった。また、クリクルウッド工場内に残されていたW.O.時代のベントレー車用のコンポーネンツもすべてダービー工場に運ばれ、若干数（11台と推測される）の完成車として組み立てられることで、W.O.が自ら手掛けた旧ベントレーの名作たちは、完全に過去のものとなってしまったのだ。

そして、ダービー工場で生産される新時代のベントレー、いわゆる“ダービー・ベントレー”のファーストモデルとなったのが、R-R傘下入りの翌年となる1932年にデビューした31/2リッターである。その内容は、同時期の“ベイビー・ロールス”、20／25HP用直列6気筒OHV3680ccユニット（ボア82.6×ストローク114.3mm）をベースにチューニングしたエンジンを、同じく20／25HPベースのシャーシーに搭載したモデルである。しかし、しばしば誤解されるようなベイビー・ロールスの軽チューン版などではなく、そのモディファイ内容は本格的なもの。例えばエンジンは20／25HP用のブロックは流用するものの、ヘッドはクロスフロー・レイアウトを採るまったくの別物。キャブレターもツイン化されたことで、その実質的ポテンシャルは大幅に向上していた。また、シャーシーについても格段に低められ、ロードホールディングやハンドリングも飛躍的な向上を見た。

とはいえ、誕生に至る経緯を勘案すればおわかりだろうが、ダービー・ベントレーは、世界に冠たるスーパースポーツであったクリクルウッド・ベントレーと比較すれば、大人しいトゥアラー、ひいき目に見てもグランドトゥアラー程度と言わざるを得ないモデルとなっていた。そして、ロールス・ロイスの傘下に於いてベントレーの栄光を伝承するのは、スポーティな意匠を持つラジエーターグリルと、それまでに勝ち得た世界的な名声だけになってしまったのだ。特に31/2リッターは、絶対的なキャパシティの小ささゆえに、発表当時の各メディアからは「アンダーパワー」との評価を受けることもあったという。

しかし、ダービー・ベントレーはW.O.時代にもなかった新しい魅力を得ていた。1920年代のスポーツカーレースにて覇権を競った宿敵エットーレ・ブガッティをして、「ムッシュウ・ベントレーは世界一速いトラックを作った」という悔し紛れの捨てゼリフを言わしめたように、W.O.時代のベントレーの本質はあくまでスパルタンかつ豪快なリアルスポーツ。ブガッティのようなエレガントなボディを載せることなど二の次とされていたのだが、ダービー時代になると、ヴァンデン・プラやパークウォード、バーカー、フリーストーン＆ウェッブなどの英国内のコーチビルダーはもちろん、ヴァン・ヴァーレンや果てはフィゴニ・エ・ファラシに至る当時のヨーロッパを代表する名門コーチビルダーたちが、競うように美しく豪奢なボディを架装。さらに、これも名門コーチビルダーによる準スタンダードボディについても、モダーンかつ魅力的なものが用意された。そして、かつては質実剛健な印象の強かったベントレーの世界に、新たに“エレガンス”という概念が加えられたのだ。つまり、素晴らしい動力性能と情熱を、最上の仕立てのスーツに隠す。そんな、現代にも通じるベントレーの比類なきキャラクターを会得したのは、実はこのダービー・ベントレー時代のことだったのである。こうして新たな魅力の獲得に成功したベントレー31/2リッターは、1936年までの約4年間に1477台が製作されることになった。

さらに、1936年になるとエンジンを4257ccに拡大し、W.O.時代の傑作モデル“41/2Litre”を連想させるネーミング、“41/4Litre”を冠することになる。41/4リッターは、“ベイビー・ロールス”こと25／30HP用OHV4257ccユニットをベースに、31/2リッターと同じくヘッドの変更やツイン・キャブレターなどのチューニングを加えて、同じく25／30HP用のショートシャーシーを低く固めたスポーツシャシーに搭載したモデルとなった。

排気量の拡大に伴ってパワー不足も解消された41/4リッターは、その卓越したバランスが往時のスポーティングドライバーの多くを再びベントレーに呼び戻し、ついには“サイレント・スポーツカー”という有名な称号を得ることになった。中でも1938年から製作された、シャーシーナンバー末尾に“MX”および“MR”の記号の入る最終バージョンは、ステアリング形式を従来のウォーム＆ローラーからカム＆ローラーに変更することで格段に軽く正確なハンドリングを獲得した上に、当時ヨーロッパ大陸にて開通の進んでいた高速道路、ドイツの“アウトバーン”やフランスの“オートルート”に対応したハイギアードのオーバードライブが組込まれ、そのマキシマムスピードはクリクルウッド時代の名作41/2リッターに匹敵する171km／hに達するなど、ポスト・ヴィンテージ期の水準から見ても充分にスポーツカーと胸を張るに相応しいポテンシャルを獲得していたのである。

デビュー当初こそ、スパルタンなピュアスポーツカーを愛好していた旧来のベントレー・ファンからは「名ばかりのベントレー」と背を向けられたこともあったダービー・ベントレー。しかしその真価が明らかになるにつれ、ヴィンテージ期の英国を代表するグランプリドライバーの一人たるサー・マルコム・キャンベルや、E.R.A.の創始者レイモンド・メイズ、東洋人初のグランプリドライバー“プリンス・ビラ”のような真のスポーツドライバーにさえも、この“サイレント・スポーツカー”を愛用させるまでに至ったのだ。さらに言えば、一部のスポーツマンだけでなく一般的なモータリストたちにもベントレーの魅力を伝えたことから、生来の資質に相応しい評価を獲得してゆくことになったのである。

結局ベントレー41/4リッターは、1939年に生産を終えるまでの約3年間に、時を同じくして生産された姉妹車、ロールス・ロイス25／30HP（1201台が生産された）を上回る1234台が、ダービー工場からラインオフされることになった。

そして同じ1939年には、その前年にデビューしたロールス・ロイス25／30HPレイスをベースとし、前輪独立懸架を持つニューモデル“マークⅤ”も発表されることになった。マークⅤは、R-Rレイスと同じく、閉断面のサイドレールをXメンバーで構成する高剛性のラダーフレームや、パッカード／GM式ダブルウィッシュボーンを徹底的に洗練させた前輪独立懸架を与えられて、ポスト・ヴィンテージ・サラブレッドに相応しいハンドリングを実現したモデルであった。ところが、この年の9月1日、ナチス・ドイツのポーランド進行に対してイギリス・フランス両国が宣戦布告をしたことにより第二次世界大戦が勃発したことにともなって、マークⅤはわずか11台のみを完成させたところで生産中止を余儀なくされた。つまり、“幻のベントレー”と言うべきモデルとなってしまったのだ。しかも、第二次大戦中にロールス・ロイスのダービー工場はナチス・ドイツ軍の空襲を受けたこともあって、戦後乗用車の生産拠点はチェシャー州クルーに移されたため、結果としてマークⅤは、ダービー・ベントレーそのものの“スワンソング”ともなってしまったのである。

ところで、この11台のベントレー・マークⅤの中には、フランスのカロジエ（コーチビルダー）、ヴァン・ヴァーレンがボディ製作を請け負った未来的スポーツサルーン“コーニッシュ”が含まれていたのだが、実はこのモデルこそ、ロールス・ロイス社肝煎りのプロトタイプ。テクノロジーとエアロダイナミックスの双方で、戦後に製作されるベントレー各モデルのテストベッド的な役割を密かに果たすことになるのだ。